Whisper of the House предлагает выполнять просьбы горожан по перемещению, расстановке и уборке их личных пространств. Посредством этих организационных задач игрок напрямую влияет на жизнь местных жителей, воздействуя на их повседневные дела. Изучение окружения и его предметов постепенно раскрывает личные истории и городские тайны, таящиеся в беспорядке. Игровой процесс сосредоточен на исследовании и решении головоломок в домашних локациях, а каждое приведенное в порядок помещение двигает повествование вперед.

В тайтле Whisper of the House система декорирования предоставляет широкий выбор мебели для обустройства жилых помещений с изометрической перспективы. Многие из этих предметов обладают небольшими интерактивными элементами, позволяющими геймеру вытащить салфетку из коробки или сжать резиновую уточку. Можно размещать объекты где угодно, от пола до стен, создавая индивидуальные планировки без строгих ограничений. Данный процесс дает возможность формировать уникальные уголки, отражающие конкретный дизайнерский подход.

Встречи с соседями в этой игре знакомят с персонажами, обладающими яркими характерами и собственными историями. Выполнение их различных поручений приводит к формированию связей и дальнейшему развитию сюжета по мере выстраивания отношений. Интерфейс point-and-click облегчает эти взаимодействия и поиск скрытых предметов. Путешествие по городку в итоге приводит к нескольким возможным концовкам, зависящим от предпринятых действий и раскрытых по пути тайн.