The Darkest Files разворачивается в послевоенной Германии в 1956 году, в период, отмеченный последствиями Второй мировой войны и сложным процессом поиска справедливости. Юзер встает на место Эстер Кац, молодого прокурора, которая присоединяется к специальному подразделению Фрица Бауэра, которому поручено расследовать военные преступления, совершенные много лет назад.

В этой роли геймеру предстоит обнаружить скрытые улики, ориентироваться в обществе, не желающем признавать свое прошлое, и противостоять преступникам, которые теперь занимают руководящие посты. The Darkest Files предлагает исторический фон с акцентом на личную и общественную борьбу в этот переломный момент истории. На протяжении всего тайтла игроманы сталкиваются с необходимостью принимать сложные решения, пытаясь собрать воедино разрозненные улики и показания свидетелей.

Повествование разворачивается с нескольких точек зрения, а "глаз Эстер" предлагает взглянуть на различные версии событий, представленные свидетелями. Некоторые свидетельства могут быть правдивыми, другие - искаженными или намеренно введенными в заблуждение. Процесс расследования полон трудностей, поскольку время является решающим фактором, а молчание часто становится грозным препятствием на пути к установлению истины. Расследование нелинейно, каждое решение имеет последствия, которые могут повлиять на исход. Юзеры должны использовать свои навыки, чтобы пробиться сквозь стены молчания и разоблачить ложь, стремясь восстановить справедливость для тех, кто долгие годы избегал ее.