Letifer знакомит с заглавной героиней — получеловеком-полудемоном, которая пытается изменить свою судьбу через сражения с адскими силами. Этот проект сочетает элементы твин-стик и арена-шутеров в формате рогалика с системой развития. Геймерам предстоит участвовать в боевых столкновениях, где нужно постоянно двигаться и стрелять, чтобы справиться с противниками и угрозами локаций. Основа геймплея — прохождение Ритуалов, представляющих собой задания в разных зонах.

За успешное выполнение заданий в Letifer начисляются валюта и материалы — важные ресурсы для постоянного усиления героини и ее экипировки на базе. Хаб служит местом для общения со спутниками, помогающими в пути: механиком Амабель, Орсоном, специализирующимся на темной магии, и вампиром Люсьеном, обеспечивающим поддержку ресурсами. Эффективность действий игрока в Ритуалах, включая меткость, увороты и рывки, так же важна для победы, как и подобранные апгрейды.

Здесь же происходит взаимодействие с персонажами, которые раскрывают детали мира и помогают протагонисту. Сражения требуют хорошей реакции для маневрирования на экранах, переполненных вражескими выстрелами, и одновременного ведения огня. Главное оружие, Anima, обладает открываемыми формами, меняющими стиль боя и предлагающими разные типы атаки. Летифер помогает Демонический Дрон X9 — спутник, участвующий в битвах и имеющий свою ветку прокачки. Во время забегов можно найти Эффигии — предметы, дающие временные усиления или изменяющие характеристики героини.