Получив задание защитить деревню, герой вместе с другими ангелами (небожителями) пытается добраться до земли Бога. Помогая и защищая свой город и заслуживая их благодарность, главный герой получает достаточно благосклонности, чтобы Мировое дерево произвело Плод Богини. Этот плод - единственный верный способ попасть в страну Бога. Но все идет не по плану, и игрок попадает в самое настоящее приключение.
Dragon Quest IX знаменует собой ряд первых событий в серии: это первая игра, выпущенная для портативной системы и не имеющая случайных встреч (если только вы не путешествуете по морю). Вместо этого игрок может видеть врагов на карте. Несмотря на то, что игра не является первой игрой основной серии в 3D, впервые все предметы экипировки видны на моделях персонажей в любое время.
Кроме того, игра создавалась с расчетом на многопользовательскую составляющую: игроки могут приводить своих искателей приключений в миры друзей через беспроводное соединение, чтобы играть вместе с ними и даже обмениваться копиями своих героев, которые могут приносить с собой особые предметы, например, карты сокровищ. Также через Wi Fi доступен загружаемый контент, например, новые предметы и задания.
Как и в предыдущих играх, бои пошаговые, где игрок выбирает задачи для каждого из героев: атаковать, использовать предмет, произнести заклинание и т.д. Как и в Dragon Quest III, все члены партии создаются игроком; в отличие от героя, они не выполняют конкретных ролей в повествовании и могут меняться местами в специальных сервисах, доступных в трактирах.