Folly Of The Wizards предлагает примерить роль ученика чародея из своеобразного магического культа. Главная задача — остановить вторжение демонов, проходя через череду процедурно создаваемых подземелий. Каждый забег потребует применять непредсказуемые заклинания для уничтожения причудливых противников и продвижения вглубь хаотичных локаций. Чтобы выжить, необходимы быстрая реакция и тактический склад ума для преодоления множества опасностей. Успешное прохождение спасет мир от натиска демонических сил.

Геймплей в Folly Of The Wizards строится на прохождении 5 уровней, случайно выбираемых из 9 доступных биомов. На выбор даётся 4 персонажа-мага, каждый из которых обладает уникальными характеристиками и уязвимостями. Мощь героя увеличивается с помощью предметов: в игре насчитывается 130 реликвий, томов и свитков. Реликвии даруют пассивные бонусы, тома меняют стихийный урон обычных атак, а свитки открывают доступ к мощным способностям с временем восстановления. Каждый уровень завершается сражением с одним из 22 уникальных боссов.

Помимо сражений, на ход приключения напрямую влияют и социальные взаимодействия. Разговоры с могущественными магами ставят перед выбором, позволяющим обрести сильных союзников или навлечь на себя их гнев. Принятые решения, как и выбор одной из 4 склонностей, определяют, какие боссы встретятся на пути. Поступки геймера ведут повествование к одной из 7 различных концовок, предопределяя итог странствий ученика и меняя мир в соответствии со сложившимися отношениями.