Dead Dragons запускает историю спустя 100 лет после победы людей над драконами — события, предположительно принесшего мир. Теперь слухи о возвращении этих созданий побуждают протагониста расследовать дело о таинственной девушке, связанной с драконьей расой. Это задание перерастает в конфликт, решающий судьбу всего мира и ставящий главный вопрос о выживании одного из видов в грядущей конфронтации. Повествование заставляет игрока раскрывать глубокую тайну, способную определить будущее цивилизации.

Боевая система в Dead Dragons основана на механике Rotation Battle System для тактического изменения позиций в пошаговых столкновениях. Перед ходом бойца геймер может выбрать опцию Rotation или Stay для управления расстановкой отряда. Выбор Rotation смещает расположение всех союзников после завершения действия, тогда как Stay сохраняет их текущее построение. Очередность ходов отображается на экране, позволяя проводить стратегические корректировки, например, выдвинуть персонажа с высокой защитой в авангард для перехвата нападения или переместить слабого напарника в арьергард.

Наступательный геймплей сосредоточен на команде Downshot, позволяющей нанести удар по одной из 3 точек на теле противника. Попадание в уязвимое место вызывает критический урон и заполняет особый индикатор. После трех успешных атак Downshot шкала Ruin Gauge достигает максимума, активируя сокрушительный режим Ruin Mode. Это состояние позволяет призывать персонажей с мощными навыками, что дает возможность нанести колоссальные повреждения и потенциально завершить бой одним решающим натиском, кардинально меняя игровой процесс.