Aooni The Horror of Blueberry Onsen разворачивает свои события в пределах заброшенной гостиницы с горячими источниками, строения, некогда известного своим горячим источником, улучшающим красоту, но теперь окутанного рассказами о сверхъестественных явлениях. Повествование стартует, когда Хироши, Такеши, Мика и Такуро проникают в ветхие помещения, чтобы снять материал для канала Мика. Там их начальное исследование сталкивает их с таинственным незнакомцем и ещё одной персоной по имени Ай, что и порождает основное противостояние.

Главное расследование в Aooni The Horror of Blueberry Onsen фокусируется на открытии Голубичного горячего источника, находящегося в недрах гостиницы, и дальнейшем изучении того, что таится в его глубинах. Данная версия тайтла представляет ряд свежих систем, включая непосредственное общение с неигровыми персонажами и механики, рассчитанные на кооперативный геймплей. Онлайн-система ранжирования также даёт возможность геймерам сравнивать свои финальные очки с результатами других после завершения главных заданий.

Персонажи передвигаются по локациям, подвергаясь активному преследованию со стороны разнообразных опасностей, что требует неослабного внимания. Эта игра населяет свой мир массой свежих разновидностей синих демонов, существенно увеличивая перечень врагов. Среди этих новых неприятелей выделяется примечательный монстр, предстающий в облике гуманоидного псоподобного создания. Скоростной режим, предлагающий настраиваемые множители от 2x до 16x, даёт возможность менять темп игрового процесса и сказывается на неотложности ситуаций с побегом.