Desecrators предлагает геймеру роль космического мародера, действующего в галактике Млечный Путь в 4096 году. Человечество возвело многочисленные крупные сооружения в освоенных звездных системах, от глубинных перерабатывающих станций до орбитальных комплексов, часто содержащих ценные технологии, вооружение и ресурсы. На борту FTL-крейсера Nightingale персонаж выступает как известный осквернитель, совершая рейды на выбранные объекты.

Задача заключается в накоплении разрушительного арсенала и достаточных технологий для попытки штурма легендарных хранилищ Галактического Казначейства, однако этот путь пролегает через галактику, полную опасностей для всех охотников за добычей. Игровой процесс в Desecrators включает пилотирование ховеркрафта с шестью степенями свободы, требуя мастерства управления для навигации в запутанных локациях и выживания в схватках. Предстоит уворачиваться от оружейного огня и ракетных атак при маневрировании внутри комплексов.

Бой требует использования разнообразного инвентаря из 25 единиц оружия, ракет и мин, таких как плазменные метатели для ближнего боя или рельсотроны для поражения удаленных целей. Этот шутер предлагает кампанию с процедурной генерацией, создавая изменяемые планировки уровней, наполненные недругами, ловушками и потенциальными находками в ходе исследовательских миссий. Противостоять предстоит оппонентам под управлением ИИ, от базовых дронов до передовых боевых машин, применяющих совместные действия. Эти враги координируются во время столкновений, чтобы оказать согласованное сопротивление действиям юзера.