Juufuutei Raden's Guide for Pixel Museum предлагает игрокам восстанавливать произведения искусства, решая загадки. Виртуальный ютубер Дзюфутэй Радэн из hololive DEV_IS ReGLOSS выступает куратором этого заведения, давая подсказки. Её рассказ сопровождает геймеров по галерее, целиком выполненной в пиксельном стиле, включая героиню Радэн. Ключевое занятие заключается в решении пиксельных заданий для наполнения экспозиции её новой выставки.

Внутри Juufuutei Raden's Guide for Pixel Museum геймеры применяют числовые ориентиры на вертикальных и горизонтальных осях для разгадывания Пиксельных Задач. Тематика этих заданий охватывает искусство, ремёсла, культуру и моменты, связанные с самой Дзюфутэй, иногда опираясь на материалы её трансляций. По завершении такой задачи открывается картинка в стиле дот-арт, а куратор затем голосом комментирует работу.

Сюжетная линия показывает, как Радэн открывает свой музей, где художественные работы ждут своего создания через эти взаимодействия в игровом процессе. Обучающая система доступно излагает принципы решения головоломок, особенно для начинающих. Геймплей содержит опциональные вспомогательные инструменты, которые можно деактивировать для иного испытания. Проект предоставляет 150 обычных ребусов, создающих одиночные изображения, и 10 особенных, где несколько небольших заданий складываются в крупные полотна. Размеры этих числовых загадок варьируются от сеток 5x5 до 40x30, а общий объём этой игры превышает 300 штук.