Void Whispers помещает игрока в роль Майка, недавнего сотрудника на должности инженера трансляций в Космо Сити. В его задачи входит работа с радиоаппаратурой для передачи сводок новостей по городу. Эта деятельность разворачивается на фоне тревожных феноменов, проявляющихся в небесах, что нарушает кажущееся спокойствие мегаполиса. Сюжет подталкивает к размышлениям о зловещей причине вселенского безмолвия: возможном планомерном истреблении молодой жизни древней космической цивилизацией.

Геймплей в Void Whispers фокусируется на рабочих обязанностях Майка на станции вещания. Геймеры осваивают управление разнообразной техникой, необходимой для трансляции сигналов, общения со слушателями и контроля за звуком, включая подбор музыки. Эти технические операции выполняются параллельно с нарастанием загадочных происшествий в воздухе. История развивается через эти действия, затрагивая тему возможной гибели человечества от рук древней инопланетной расы, чье существование подтверждено, но чей облик отличается от привычных представлений.

Прохождение занимает от 30 до 40 минут. Действия игрока в ходе событий и взаимодействий определяют финал, предопределяя один из 3 возможных исходов сюжета. Ключевая игровая механика заключается в исполнении рабочих задач инженера трансляций на фоне раскрывающейся тайны и сопутствующего чувства тревоги, порожденного космическими угрозами. Такой подход напрямую связывает повседневные задания с приближающейся масштабной опасностью, заложенной в повествование.