Chronicles of the Wolf представляет Матео Ломбардо, последнего ученика Ордена Розы и Креста, на миссии по охоте на Зверя из Жеводана. Это преследование заводит протагониста в мрачный фэнтезийный мир, где обитают оборотни и вампиры. Повествование отправляет Матео в обширные замки, густые леса и заброшенные руины. Каждая локация — это отдельный регион на большой взаимосвязанной карте, что подталкивает к движению между зонами по мере раскрытия истории.

Прогресс игрока зависит от исследования этих территорий и нахождения скрытых в них тайн. Геймер путешествует по этим землям в формате сайд-скролл платформера, вступая в бой с населяющими их существами. Успех в битвах зависит от изучения поведения противников и применения арсенала, обнаруженного в ходе странствий по миру. В Chronicles of the Wolf развитие персонажа завязано на получении новых умений. Эти разблокированные навыки являются основополагающими, поскольку открывают доступ к ранее недоступным участкам карты, формируя ядро игрового процесса.

Помимо сражений и перемещений, мир содержит встроенные в окружение головоломки, преграждающие путь Матео. Общение с местными жителями дает контекст и направление для основного задания. Сюжет продвигается вперед благодаря столкновениям с боссами, которые контролируют определенные земли. Эти поединки служат ключом для дальнейшего продвижения, а победа в них является обязательным условием для продолжения охоты и раскрытия событий, происходящих в Жеводане.