Bloodthief отправляет вампира в скоростной забег через опасные подземелья и замки с привидениями. Управляя персонажем от первого лица, игрок использует инерцию для выполнения паркур-манёвров в сложном трёхмерном окружении. Перемещение сочетается с ближним боем на мечах, а победа над врагами, блокирующими путь, требует точных ударов. Основная задача — исследовать локации для раскрытия сокрытых в них тёмных тайн, выживая под натиском постоянных угроз. Весь геймплей построен на поддержании скорости и плавности движений.

В Bloodthief уничтожение нежити напрямую влияет на возможности персонажа. После победы над врагом протагонист поглощает его кровь, служащую жизненно важным ресурсом. Она питает сверхъестественные силы и позволяет разгоняться до высоких скоростей, создавая непрерывный цикл сражений и ускорения. Перемещение и бой — взаимозависимые системы, образующие требовательную к навыкам механику, где одно не работает без другого. Эта ключевая особенность делает агрессию необходимой для выживания.
Мир состоит из мистических, запутанных уровней, предлагающих возможности для исследования и оптимизации маршрутов.

Разветвлённые пути, короткие срезы и тайники вознаграждают геймеров, демонстрирующих мастерство в системе передвижения. Обнаружение таких зон даёт ценную добычу и новые магические способности, расширяя арсенал для будущих забегов. Подобный дизайн создаёт непростой игровой процесс, подталкивающий к изучению взаимосвязанных механик для продвижения вглубь древних руин. Поиск идеального маршрута через каждое подземелье — ключ к успеху.